Gamberetti in corsi d’acqua dell’Ungheria

Titolo originale: Presenza di gamberi rossi non autoctoni in Europa nei corpi idrici temperati: un caso di studio dall’Ungheria

András Weiperth 1*, Veronika Gábris 2*, Tibor Danyik 3*, Anna Farkas 4*, Pavlína Kuříková 5*, Antonín Kouba 6*, and Jiří Patoka 5*.

  1. MTA Centre for Ecological Research, Danube Research Institute, Karolina ut 29, 1113 Budapest, Hungary
  2. Eötvös Loránd University, Center of Environmental Science, Pázmány Péter sétány 1/C, 1117 Budapest, Hungary
  3. Hortobágyi National Park Directorate, Sumen str. 2., 4024 Debrecen, Hungary
  4. Herman Ottó Institute Nonprofit Ltd, Park str. 2., 1223 Budapest, Hungary
  5. Czech University of Life Sciences Prague, Faculty of Agrobiology, Food and Natural Resources, Department of Zoology and Fisheries, Kam ycká 129, 16500 Prague-Suchdol, Czech Republic
  6. University of South Bohemia in České Budějovice, Faculty of Fisheries and Protection of Waters, South Bohemian Research Center of Aquaculture and Biodiversity of Hydrocenoses, Záti sí 728/II, 38925 Vodňany, Czech Republic

Riassunto

Il commercio internazionale di animali domestici ha causato introduzioni in natura di specie non native a livello globale. Questo vale anche per i crostacei (decapodi) di acqua dolce, compresi i gamberetti conosciuti con il nome di red cherry. Questa piccola creatura è stata avvistata anche in acque “inquinate” termicamente in Europa (Germania e Polonia).
Qui, presentiamo il primo avvistamento in Ungheria e nell’intero bacino dei Carpazi. La specie è stata controllata una volta al mese, per oltre un anno, da novembre 2017 a novembre 2018 in un bacino termale naturale (spa) e in un corso d’acqua non termale adiacente, in Miskolctapolca, Ungheria.
I gamberetti venivano predati dai pesci adulti ma, durante i controlli, sono comunque stati trovati molti individui, inclusi esemplari subadulti e femmine con uova. La densità della popolazione risulta connessa alla temperatura dell’acqua, ma alcuni esemplari sono stati trovati in corsi d’acqua non termali, anche in inverno. Riteniamo che questa specie, in Ungheria, sia ormai ben radicata ed in grado di sostenersi in autonomia.

Introduzione

Il commercio internazionale di animali è uno dei principali vettori di introduzione di specie non native in nuove località (Padilla and Williams, 2004; Duggan, 2010; Chucholl, 2013; Patoka et al., 2016b, 2018b).
A differenza dei pesci ornamentali, i crostacei decapodi sono relativamente nuovi nel commercio e hanno preso piede solo negli ultimi anni (Papavlasopoulouet al., 2014; Faulkes, 2015; Kotovska et al., 2016; Lipták et al.,2017; Vodovsky et al., 2017).
I decapodi tropicali e subtropicali hanno normalmente una scarsa probabilità di riuscire a stabilire delle popolazioni all’interno della fascia temperata, ad eccezione di specchi d’acqua termali, come documentato in crayfish Cambarellus patzcuarensis e Cherax quadricarinatus (Jaklič and Vrezec, 2011; Weiperth et al., 2017), e shrimps Macrobrachium dayanum and Neocaridina denticulata (Klotz et al., 2013; Jabłońska et al., 2018).
D’altro canto, alcune specie di acqua calda, come i crayfish Cherax destructor hanno dimostrato la possibilità di poter svernare in condizioni climatiche temperate (Vesel_y et al.,2015).La Neocaridina denticulata “red cherry” è un piccolo, pacifico e prolifico gambero d’acqua dolce, appartenente alla famiglia Atyidae (Cai,1996; Weber and Traunspurger, 2016).
Il nome tassonomico di questa specie è stato spesso fonte di confusione: alcuni autori usano nomi differenti, come N. heteropoda and N. davidi o suggeriscono essere una specie complessa (vedi Klotz et al., 2013 e sue citazione). Quindi in questo studio, questa specie verrà chiamata utilizzando il suo nome comune.
La “red cherry” è uno dei crostacei più commercializzati anche per via delle piccole dimensione (adulti lunghi 15-30 mm), della splendida colorazione evidente e perché mangia le alghe (Turkmen and Karadal, 2012; Uderbayev et al., 2017; Vazquez et al., 2017). La specie è originaria di alcuni corsi d’acqua nell’entroterra dell’Est Asia. Si riproduce esclusivamente in acqua dolce, senza stadio larvale pelagico (Tropea et al., 2015); per questo è comunemente commercializzato e diffuso nell’hobby dell’acquariofilia (Lipták andVitázková, 2015; Magalhães and Andrade, 2015; Patoka et al., 2016a).
Ci sono molti esempi di decapodi introdotti, intenzionalmente o meno, in natura (e.g.Chucholl and Pfeiffer, 2010; Novitsky and Son, 2016; Patoka et al., 2016c). Gli stagni privati esterni, ad esempio, possono favorire l’introduzione di esemplari in natura (Peay, 2009; Patoka et al., 2014, 2017).
Nel caso delle red cherry, alcuni dei vettori principali per l’introduzione sono il commercio per la vendita ed il trasporto accidentale insieme a stock di pesci vivi, come riportato in Cina (Englund and Cai, 1999).
Questa specie è stata segnalata in natura in Germania, Polonia e Giappone (Nishino and Niwa, 2004; Klotz et al., 2013; Jabłońska et al., 2018).
Una volta ambientata, la caridina red cherry è altamente prolifera (Schoolmann and Arndt, 2018), con possibili impatti sull’ecosistema e sul biota associato.
Oh et al. (2003) ha riportato che questo gambero, in condizioni favorevoli, è in grado di portare a termine diverse schiuse ogni stagione.
Weber and Traunspurger (2016) hanno rilevato che l’attività di questi gamberi onnivori ha portato ad una generale riduzione di biomassa e una secondaria produzione di meiofauna (fauna bentonica più grande della microfauna, ma più piccola della macrofauna, dimensione 44µm – 0.5mm). Inoltre è stato rilevato che le red cherry sono vettore di numerosi organismi parassiti che si possono diffondere con il commercio stesso di questo gamberetto (Patoka et al., 2016a).
Le leggi nazionali ed internazionali, riguardanti la diffusione di organismi patologici, derivanti dal commercio di animali, in molti casi sembrano essere inefficaci e
paradossalmente, spesso hanno l’effetto opposto (Patoka et al., 2018a). L’introduzione di specie ornamentali estranee è comune e lo studio della loro espansione è cruciale per il controllo degli ecosistemi di acqua dolce. Schoolmann and Arndt (2018) hanno previsto che il rischio di un’ulteriore espansione delle “red cherry” nei corsi d’acqua europei è possibile.
Con lo scopo di trovare popolazioni stabili, abbiamo esaminato specifici specchi d’acqua, termali e non, in Ungheria, un paese dove la red cherry è stata segnalata come una specie commerciale ornamentale molto diffusa, classificata a medio rischio in termini di potenziale invasività (Weiperth et al.,2018).


Materiale e metodi

La località di Miskolctapolca (un sobborgo di Miskolc, in Ungheria, Fig. 1) è stata selezionata in base alle informazioni dal gruppo facebook di appassionati ungheresi di gamberetti: “Garnéla Kedvelők Baráti Köre.(HUNGARY)”. Il bacino termale è utilizzato dall’uomo come una SPA e il fiume Hejő è un fiume controllato.
Abbiamo stabilito cinque punti di raccolta dei campioni, due nella zona termale e tre nel fiume non termale (tab 1). Caratteristiche dettagliate della località e dei punti di raccolta sono fornite in tab 2.

Fig. 1. Mappa che mostra la località di Miskolctapolca, Ungheria (indicata da un punto rosso) (a), posizioni di cinque punti di campionamento (indicata da rosso punti e numeri) (b), il punto di campionamento 1 (stagno termale) (c), il punto di campionamento 2 (deflusso dallo stagno termico) (d) e il punto di campionamento 4
(Hejő Brook) (e).
Tabella 1. Nome della località, numero del punto di campionamento, tipo di il corpo idrico (termico o non termico) e coordinate GPS.

La zona è stata ispezionata per la prima volta nel Novembre 2017. I gamberetti sono stati catturati per il campionamento usando cinque bottiglie di plastica adibite a trappola, con esche all’interno (pellet di pesce e ippoglosso), lasciate durante la notte. Successivamente in tutti e cinque i punti di controllo sono stati effettuate raccolte di campioni con trappole una volta al mese, per un anno.
I gamberi sono anche stati raccolti sia mediante retini che con un “electrofisher” con un generatore portatile (DEKA 3000 Lord), un percorso di 150 metri a valle campionando 3 punti del ruscello e una zona di 10 metri nel laghetto termale nei due punti di rilevamento stabiliti. Tutti gli esemplari dal corso d’acqua e quelli raccolti dai primi due campioni in acqua termale sono stati conservati in etanolo puro (96%) per successivi studi, mentre gli altri esemplari sono stati rilasciati dopo l’identificazione nelle rispettive zone di raccolta.
Anche la fauna ittica è stata campionata mediante electrofishing nel novembre 2017. Alcuni esemplari di ittiofauna sono stati uccisi per successiva dissezione allo scopo di esaminare il contenuto dello stomaco. I pesci restanti sono stati rilasciati subito dopo l’identificazione.

Determinazione delle specie

Tabella 2. Caratteristiche dettagliate della località e dei punti di campionamento con l’intervallo in ciascun parametro nell’intero rilevamento.

I gamberi raccolti e conservati sono stati sottoposti ad analisi morfologiche sulla base delle caratteristiche contenute in Englund and Cai (1999) e Klotzet al. (2013). Tre esemplari sono stati utilizzati per l’analisi del DNA. L’identificazione preliminare della specie è stata confermata da un marker molecolare, amplificato dalla reazione a catena della polimerasi (molecular marker amplified by polymerase chain reaction). Una coppia principale (primer pair) LCO1490 (50-GGTCAACAAATCATAAAGATATTGG-30) e HCO2198 (50-TAAACTTCAGGGTGACCAAAAAATCA-30) è stata usata per la replicazione del gene COI (Folmer et al., 1994). L’estrazione del DNA e la replicazione sono state completate in base a Patoka et al. (2016d). I campioni sono stati sequenziati usando il servizio di sequenziamento Macrogen (macrogen.com). I cromatogrammi sono stati rielaborati e controllati per eventuali errori. Le sequenze modificate sono state allineate usando Clustal W, come implementato nel pacchetto software BioEdit (Hall, 1999) e confrontate nel database NCBI nel Basic Local Alignment Search Tools (BLAST) (Madden, 2013). Le sequenze di DNA ottenute sono state depositate nel database GenBank.

Risultati

Abbiamo scoperto che il gamberetto red cherry era ben consolidato
nella zona, dopo i campionamenti e la cattura di molti giovani e delle femmine con uova.
Le tre sequenze mitocondriali del DNA ottenute (gene COI) di lunghezza = 672 bp (GenBank acc. nn. MH780819, MH780820 e MH780821) hanno confermato
l’identità morfologica dei gamberetti catturati come Neocaridina denticulata (GenBank secondo JX156333.1, Yu et al., 2014).
La densità di popolazione è collegata alle temperature dell’acqua. Più di un chilometro a valle dell’affluente termale del fiume Hejő, abbiamo catalogato alcuni esemplari in temperature di 6°C, in autunno e inverno (punto di raccolta 3). In primavera ed estate, abbiamo trovato gamberi a più di 3 chilometri a valle della sorgente termale. (punto di raccolta 5). La maggior parte dei gamberi è stata catturata tra le radici di Alnus sp. e Salix sp. e i dettagli riguardo le variazioni stagionali di ogni punto di raccolta dati, incluso il sesso degli esemplari catturati, sono riportati nella tabella 3 e nella figura 2.

Tabella 3. Data del campionamento dei gamberetti di ciliegia rossa (mese e anno) in cinque punti di campionamento, con numero di individui catturati: femmine (femmine ovvie) / maschi / giovani.
Fig. 2. Trame di gamberi di ciliegia rossa catturati (numero totale di femmine, femmine ovvie, maschi e giovani) in acque termali (linea rossa) e non termiche all’interno dell’indagine completa (divisa per mesi: da XI. 2017 a XI 2018).

Nella località del fiume Hejő (ruscello) abbiamo trovato anche i seguenti macroinvertebrati: Asellus aquaticus, Gammarus fossarum, larve di Calopteryx splendens e C. virgo; e pesci: Alburnus alburnus, Cyprinus carpio, Gobio gobio, Lepomis gibbosus, Perca fluviatilis, Rhodeus sericeus, Rutilus rutilus, Scardinius erythrophthalmus, Squalius cephalus, and Pseudorasbora parva. Esemplari giovani di varie specie ittiche sono stati individuati, ma non catturati. 5 adulti G. gobio, 7 L. gibbosus, 10 P. parva, 17 R. rutilus, e 21 S. cephalus sono stati uccisi per la dissezione dello stomaco trovando resti di gamberetti in ognuno di essi.

Discussione

In questo studio analizziamo la scoperta della caridina red cherry trovata per la prima volta in Ungheria e nell’intero bacino dei Carpazi. Contrariamente alle precedenti documentazioni riguardanti il territorio europeo (Klotz et al., 2013; Jabłońska et al., 2018), abbiamo trovato questo decapode (alloctono) non solo in acque termali, ma anche nei corsi d’acqua adiacenti con stagionali fluttuazioni delle temperature dell’acqua. La provenienza dei gamberetti raccolti è sconosciuta, perché questa specie è direttamente importata dall’Asia del Sud Est, esportata nuovamente in altre regioni dell’Europa, come la Repubblica Ceca, ma anche allevata localmente come specie ornamentale (Weiperth et al., 2018).
Siccome il rilascio volontario nell’ambiente o la fuga è un modo frequente di introduzione di specie non native (alloctone), inclusi crostacei decapodi, supponiamo che i gamberetti siano stati rilasciati da qualche hobbista locale, in visita alla “SPA”.
Anche se non ci sono dati riguardanti precedenti popolazioni di red cherry in questa località, c’è la possibilità che questa specie possa essere stata introdotta qui svariati anni fa, come nel caso della Polonia (Jabłońska et al., 2018).
La red cherry abita tipicamente piccoli corsi d’acqua con fondi rocciosi e folta vegetazione (Viau et al., 2016). Questo gamberetto quindi ha trovato un ambiente idoneo, o realtivamente idoneo in base ai limiti imposti dalle temperature, che negli stagni termali raggiunge i 24.1–31.6 °C, temperature ottime per la riproduzione (Nur and Christianus, 2013; Tropea et al.,2015), conseguanza logica visto la zona di maggior popolazione dei gamberetti. In alternativa, la continua comparsa di esemplari nel fiume Hejő, suggerisce che l’adattabilità di alcuni esemplari nei confronti delle basse temperature e delle fluttuazioni annuali, sia maggiore di quanto creduto. Mykles e Hui (2015) hanno notato che le red cherry crescono e si riproducono alla temperatura normale di una stanza. Anche se Tropea et al. (2015) ha trovato, mediante esperimenti, che la maggior quantità di esemplari con uova si trova in temperature di 28°C, mentre Mykles and Hui (2015) suggeriscono 22-25°C come temperatura ideale, abbiamo trovato esemplari in acque a 11.8°C.
Anche se la temperatura influenza la durata dell’incubazione delle uova (Tropea et al., 2015), crediamo che alcuni esemplari siano in grado di riprodursi in acque non termali, nelle fasce temperate e le generazioni successive potrebbero adattarsi a tali condizioni.
In alternativa, il continuo si verifica-la presenza di individui nel ruscello Hejő suggerisce che il adattabilità di almeno alcuni dei gamberi rossi ciliegia popolazione verso temperature più basse e temperature annuali la fluttuazione della tura è superiore a quanto precedentemente previsto; Mykles e Hui (2015) hanno notato che il gambero rosso ciliegia cresce e si riproduce a temperatura ambiente. Anche se Tropea et al. (2015) sperimentalmente trovato la più alta percentuale di rosso ovvio
femmine di gamberetti in acqua con una temperatura di 28 ° C e
Mykles e Hui (2015) hanno suggerito 22–25 ° C come ottimale, noi
trovato alcuni individui in 11,8 ° C di acqua.
Anche se la temperatura influenza la durata dell’incubazione delle uova (Tropea et al., 2015), crediamo che alcuni esemplari siano in grado di riprodursi in acque non termali, nelle fasce temperate e le generazioni successive potrebbero adattarsi a tali condizioni.
Mizue and Iwamoto (1961) hanno brevemente riportato e documentato lo svernamento di alcuni esemplari di questi gamberi in acqua dolce in Giappone; comunque temperatura dell’acqua e condizioni ambientali non sono riportati nella pubblicazione;
Oh et al. (2003) ha scoperto questo gambero riprodursi con successo e svernare in un corso d’acqua temperato in Corea e i nostri dati lo confermano. In aggiunta Serezli et al. (2017) suggerisce che una temperatura inferiore (sotto i 23°C) causi una predominazione degli esemplari femminili nella popolazione, elemento cruciale per la sopravvivenza della specie.
Il commercio e l’allevamento dei decapodi ornamentali, in acquari di acqua dolce, sono ben radicati in Ungheria e le caratteristiche idrologiche uniche di questo paese, con le sue numerose fonti termali e corsi d’acqua, forniscono l’ambiente perfetto per la crescita di specie esotiche (Weiperth et al., 2017, 2018).
Avendo verificato la presenza di red cherry in corsi d’acqua non termali, anche se esiste la percezione che la red cherry sia una specie invasiva (Serezli et al., 2017), le nostre ricerche confermano che sussiste una previsioni di medio rischio, come precedentemente analizzato (Uderbayev et al., 2017; Weiperth et al., 2018).
Anche se non abbiamo trovato alcun simbionte attaccato al carapace dei gamberi esaminati, la potenziale presenza di “bdelloid rotifers stalked protozoans”, and “scutariellid temnocephalidans”, precedentemente ritrovati sugli esemplari importati dall’indonesia (Patoka et al.,2016a), non può essere esclusa la probabilità che questi parassiti (simbionti) si sviluppino a causa dell’introduzione di nuovi gamberetti, e la loro presenza al momento è sconosciuta.
Nonostante l’interazione predatore-preda documentata tra pesci e red cherry, la popolazione monitorata è da considerarsi autosufficiente e ben radicata. Comunque, la red cherry ha un grande potenziale commerciale come specie ornamentale, ma mantiene lo status di specie non desiderabile in natura in Europa.
Anche se la densità dei gamberi catturati è direttamente correlata alla temperatura dell’acqua, alcuni esemplari sono stati ritrovati in acque non termali, anche in inverno.
Siccome questa specie è stata più o meno poco considerata dagli organismi legislativi di controllo delle specie invasive, i dati che riportiamo in questo studio dovrebbero cambiare il nostro approccio a questa specie in Europa centrale.
Tuttavia un potenziale divieto dal commercio di questi gamberi e relative restrizioni, probabilmente non riuscirebbero a fermare la diffusione della popolazione, poiché è una specie da acquario molto popolare.
In linea con le raccomandazioni di Patoka et al. (2018a), riteniamo che la chiave per mitigare il rischio di un’ulteriore espansione delle red cherry, sia l’educazione del pubblico sulle conseguenze negative che risultano dal liberare in natura esemplari da acquario.

Ringraziamenti.

Questo studio è stato supportato da Internal Grant Agency of the Czech University of Life Sciences Prague “CIGA” (No. 20182013) e dai ministeri di Educazione, Gioventù e sport della Repubblica Ceca progetto “CENAKVA” (No. CZ.1.05/2.1.00/01.0024) e “CENAKVA II” (No. LO1205 under the NPU I program).
La versione inglese è stata controllata da Andrew Hamer, University of Melbourne.

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L’intero articolo è stato liberamente tradotto (e rielaborato) da Matteo Coveri dall’articolo scientifico pubblicato dal Knowledge and Management of Aquatic Ecosystems ; foto dei legittimi proprietari; è vietata la riproduzione senza citare la fonte.